为了让变成鬼的妹妹祢豆子重新变回人类，灶门炭治郎加入了猎鬼组织“鬼杀队”，与同伴我妻善逸、嘴平伊之助一同对抗各类恶鬼，在成长的过程中彼此间的友情与羁绊也日益加深。此后，炭治郎与“鬼杀队”中最高级别的剑士“柱”们数次并肩作战。为备战即将到来的决战，炭治郎正与队员们一同挑战由“柱”们主持的联合强化训练时，鬼舞辻无惨突然现身于产屋敷宅邸。炭治郎与众“柱”虽为解救身处危机的主公大人而火速赶到，却遭无惨之手打入了一个神秘空间。炭治郎等人坠落之处，正是鬼的大本营“无限城”——“鬼杀队”与“鬼”的决战，就此拉开序幕。
物语系列唯一男主角，阿良良木历和三位吸血鬼猎人的战斗一触即发！阿良良木历接受忍野咩咩的建议，答应姬丝秀忒替她取回力量，但他必须面对阻挡在他面前三位强大的吸血鬼猎人，他能否在强敌环伺中生存，达成使命？
